Jeszcze lata przed tym, nim agent Coulson i jego zespół T.A.R.C.Z.Y. przysięgli bronić tych, którzy sami nie potrafią zapewnić sobie ochrony, agentka Peggy Carter (nominowana do Złotego Globu Hayley Atwell, "Filary Ziemi") ryzykowała życiem stając w obronie najsłabszych.
Akcja serialu "Agentka Carter" rozgrywa się po wydarzeniach z filmu "Kapitan Ameryka: Pierwsze starcie". Jest rok 1946, Peggy Carter nie tylko musi pogodzić się ze śmiercią miłości swojego życia - Steva Rogersa, powszechnie znanego jako Kapitan Ameryka, którego ciała wciąż nie odnaleziono, ale również z zadaniem, które jej powierzono. Po zakończeniu wojny, Carter pracuje dla Naukowych Rezerw Strategicznych i znacznie bliżej jej do sekretarki niż do żołnierza, którym była. Peggy próbuje uporać się zarówno z samotnością, jak i kolegami z pracy, którzy za wszelką cenę pragną pokazać agentce gdzie jest jej miejsce. W nieciekawej sytuacji znajduje się również Howard Stark (Dominic Cooper, "Need for Speed"), nad którym wisi widmo oskarżenia o zdradę. Ojciec Iron Mana wie, że jedyną osobą, której może zaufać jest Peggy Carter, czy agentka porzuci papierkową robotę i pomoże staremu przyjacielowi?

Rok 1946. Zapanował pokój, który sprawił, że rola agentki Carter została zmarginalizowana. Peggy pracuje teraz dla SRN (Strategiczne Rezerwy Naukowe), gdzie zajmuje się głównie administracją, choć zdecydowanie wolałaby działać w terenie, walcząc ze złoczyńcami. W dodatku po rozstaniu z Kapitanem Ameryką, miłością jej życia, próbuje poukładać swoje życie osobiste. Kiedy dawny znajomy, Howard Stark, zostaje wrobiony i oskarżony o rzekomą sprzedaż śmiercionośnej broni, prosi Peggy, by ta pomogła mu oczyścić się z zarzutów.